Néanmoins, le déclin économique et politique de la ville est inexorable. A sa mort en 1481 Charles II, comte de Provence, lègue ses États au roi de France. Avignon et le Comtat forment dorénavant une enclave dans le Royaume de France. le Roi est un interlocuteur pressant dont il faut plus que jamais tenir compte. François Ier y séjourna de nombreuses fois, notamment, de retour de Marignan ou pendant le conflit qui l'oppose à Charles Quint.
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Les guerres de religion épargnent Avignon qui reste fidèle au pape mais le Comtat est le théâtre de luttes sanglantes. Les huguenots sont solidement implantés à Orange et dans le Dauphiné voisin. Pour assurer la sécurité de ses États, le pape doit faire appel au roi de France Charles IX qui place son cousin Charles de Bourbon, futur roi de la Ligue, à la tête de la légation (de 1565 à 1590). Celui-ci se fait représenter sur place par le cardinal Georges d'Armagnac.
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Depuis le XVI° siècle, le légat est rarement présent sur le territoire dont il a la charge ; c'est son représentant, le vice-légat qui devient de fait le gouverneur d'Avignon et du Comtat. Après les guerres de religion, ces fonctions ne sont plus occupées que par des italiens, et les nominations soumises à l'accord du roi de France. En 1693, la suppression de la charge de légat est le signe incontestable du déclin politique de la ville.
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